Het Stavka Glavnogo Komandovania (letterlijke vertaling: Hoofdkwartier van het Opperbevel) werd een dag nadat de Duitsers de Sovjet-Unie binnenvielen (Operatie Barbarossa), dus op 23 juni 1941, na een gemeenschappelijk besluit van het Centraal Comité van de Communistische Partij en de Raad van Volkscommissarissen (SNK), geïnstalleerd. Voorzitter van het orgaan werd Volkscommissaris van Defensie, maarschalk Semyon K. Timoshenko. Verder leden waren: Joseph V. Stalin, generaal Georgy K. Zhukov (als Chef van de Generale Staf), Vyacheslav M. Molotov, maarschalk Kliment E. Voroshilov, burgeroorlogveteraan maarschalk Semyon M. Budjonny en Volkscommissaris van de Marine admiraal Nikolai G. Koeznetsov.

Op 10 juli 1941 was de eerste naamsverandering van het hoofdkwartier een feit. Voortaan ging het onder de naam Stavka Verkhovnogo Komandovania. Het belangrijkste was echter dat Stalin het voorzitterschap hoogstpersoonlijk op zich nam. Verder werd de zeer ervaren maarschalk Boris M. Shaposhnikov, vervanger van generaal Zhukov als Chef van de Generale Staf, lid van het hoofdkwartier. Maarschalk Shaposhnikov oefende een grote invloed uit op het hoofdkwartier, totdat hij zich in 1942 vanwege gezondheidsredenen gedwongen zag terug te treden.

Op 8 augustus 1941 vond een laatste naamverandering van het orgaan plaats. Voortaan ging het onder de naam Stavka Verkhovnogo Glavnokomandovania (letterlijke vertaling: Hoofdkwartier van het Commando van de Opperste Bevelhebbers) door het leven. Op 17 februari 1945 werd het ledenbestand opnieuw gewijzigd, totdat het hoofdkwartier in januari 1946 werd ontbonden.

Stavka had de bevoegdheden om vertegenwoordigers naar de verschillende fronten te sturen. Alleen maarschalk Zhukov werd maar liefst 25 maal als Stavka-afgevaardigde naar het front gestuurd om operaties te leiden. Belangrijke Stavka-afgevaardigden waren verder: generaal Sergei M. Shtemenko, de latere maarschalk Aleksandr M. Vasilevsky en Aleksei I. Antonov. Maar ook politieke en beleidsfunctionarissen zoals Andrei A. Zjdanov, Anastas I. Mikojan, Nikolai A. Boelganin en Nikolai A. Voznesensky waren tijdens de oorlog lid van het hoofdkwartier.

Stavka was het hoogste orgaan in de militaire besluitvoering en verschillende leden waren ook lid van het GKO. De andere leden van het GKO hadden allemaal het recht om aanwezig te zijn bij bijeenkomsten van Stavka. Als bijzonder orgaan was Stavka te vergelijken met het GKO, hoewel Stavka alleen bevoegdheden had op militair gebied en bovendien ondergeschikt was aan het GKO.